Om een betere verbinding voor de scheepvaart te realiseren werd door de gemeenteraad in 1624 besloten tot het graven van het Steenwijkerdiep. In 1632 was het Steenwijkerdiep gereed en werd het in gebruik genomen. Steenwijk had, net buiten de Woldpoort en dicht bij haar centrum, haar haven gekregen. Vrij snel daarna werd het Veerhuys gebouwd. Dit was de plaats waar de schippers, vrachtaanbieders en reizigers elkaar ontmoetten. Het had de functie van café, herberg en tolhuis.
In 1860 heeft de gemeente het pand laten vernieuwen en heeft het de huidige vorm gekregen. Rond 1954 is een gedeelte van het Steenwijkerdiep gedempt en daardoor lag het Veerhuys niet meer aan het water. Door de eeuwen heen is de horecafunctie gebleven en nu is het Veerhuys het oudste horecabedrijf van Steenwijk.
De pilaren en het balkon zijn in 1988 geplaatst en hebben er nooit eerder voor gestaan. In 2011 en 2012 is het Veerhuys geheel gerenoveerd.